猿飞日斩是猿飞佐助之子，自幼能力出众，从小在初代目火影、二代目火影严格的教育和悉心的呵护下成长。他与志村团藏、宇智波镜、秋道取风、水户门炎、转寝小春为木叶隐忍者学校的同期学员，由第二代火影千手扉间直接领导。晋升上忍后他们六人加入第二代火影扉间的精锐护卫部队。
平时执行任务时猿飞日斩与志村团藏一组一起行动。他跟团藏有着很深的羁绊，两人视彼此为竞争对手而一直相互竞争着。
忍界大战
在第一次忍界大战中，云隐村孤注一掷，投入千余忍者向木叶发动侵袭。第二代火影扉间带领着村中的精英忍者一起阻止云忍的入侵，守护着忍村，为木叶带来了胜利。使云隐以战败为结果收场。
事后，云隐村内部产生了分裂，第二代雷影想停战与木叶和谈，但这对任性的兄弟却不甘心以惨败收场，他们希望继续维持战乱状态，因此，在雷影与火影的结盟仪式上，金角银角掀起政变，二人以六道忍具和九尾查克拉的力量凶残的杀死了自己的老大二代目雷影，同时也让第二代火影受到了濒临死亡的重伤。
第一次忍界大战
紧接着，扉间带领部下突出重围，金角银角乘胜追击，为了保存木叶的幼苗，扉间决定留下断后。不过，即便是在这种危急关头，心思缜密的扉间仍为选择正确的继承人而暗中考验着部下，最后团藏因胆怯而迟疑，而猿飞日斩表现出能为了村子舍弃性命的决心，据此，扉间将「火影之位」托付给了日斩。
之后第二代火影扉间独自一人抵挡能够自如操纵六道仙人的五大忍具、拥有九尾查克拉的金角银角。
注：官方设定集《阵之书》中显示，此时的猿飞日斩38岁左右。
继任火影
在二代目火影逝去后继任火影之位，他以火影的身份要守住村子和国家，深深继承了第二代火影的意志。在任期间，培育了被称为传说的木叶三忍——纲手、自来也、大蛇丸。是一位爱村子，保护居民们的伟大忍者，指导能力出众，被誉为忍术教授。他提出的方案也大多纳入忍术学校的课程中。并努力扩建忍者学校及完善教育体制。使村子走向太平盛世，可说是象征著木叶忍者村的人。
九尾之乱
日斩曾将火影的座位交给其徒
孙四代目火影波风水门。于九尾袭村一事中与村中的忍者们企图阻止九尾，一度将九尾逼出村外，但最终亲眼目睹而无法阻止四代目以生命来封印尾兽的结局，其妻猿飞美和子（又译猿飞琵琶湖）亦在看护分娩阶段的漩涡玖辛奈的期间，死于袭击者面具男的手上。
因火影之位悬空（有担任火影实力的自来也和纲手皆长年在村外游历，无意担任火影）而复位。个性慈祥，宽厚，重视村民的性命，故不认同团藏和顾问一贯对待宇智波一族的监视和高压政策。
木叶崩溃
第三场中忍正式考试中，他邀请了来自各国的诸侯、领主等观看这场淘汰赛，更特意邀请了盟友砂隐村的风影一同欣赏，并设席于其旁。因为在多次推迟考试时间后，宇智波佐助仍未赶来参加考试，所以一度想取消其资格，但因“风影”劝他多等一回而打消念头。
后宇智波佐助与我爱罗进行对战期间，我爱罗忽然在这个时候人性全失。而音隐及砂隐村此时亦开始对木叶隐村发动攻击。“风影”和他的
部下把三代目火影捉到桔梗城楼之上，风影亦露出他的真面目，原来就是自己的学生——大蛇丸。大蛇丸的部下“音忍四人众”更在城楼上结出“四紫炎阵”，把大蛇丸及三代目火影围起来，作为他们对战的地方，而结界所生之火焰令木叶暗部无法进入。
三代目知道要逃出此阵不是一件容易的事。大蛇丸在对战前曾一度流下泪来，三代目认为杀害老师的他还是会伤心，大蛇丸则声称只是打呵欠才流泪，令在场的卡卡西、阿凯和暗部傻眼，随后向三代目火影发出挑战（有别于其手下药师兜在第二场中忍考试向第七班强调出其不意的偷袭才是忍者的作法）。
最初，三代目使用“忍术·瓦片手里剑”攻击大蛇丸，但轻易被大蛇丸躲过，对方立即反击、以“潜影蛇手”袭击他;不过这只是他的“土替身”。三代目之后以“土遁·土流大河”、“土遁·土龙弹”及“火遁·火龙弹”袭击大蛇丸，但大蛇丸不是泛泛之辈，虽然不敢再轻视三代目，但亦扬言自己不过这么简单被解决。大蛇丸要求三代目认真决战来个了断，三代目亦“应邀”脱去火影制服，显露其忍者战装。
不过，就在三代目使用“手里剑影分术”之时，大蛇丸终于使用秽土转生，把千手柱间及千手扉间召唤出来;更一度欲把四代目也召唤出来，但四代目曾使用尸鬼封尽故灵魂已由死神保管无法召唤。面对自己的两名老师，三代目自知情况艰难，指责大蛇丸竟然还愚弄死去的两名火影，要他们死去后还需战斗。
大蛇丸在两名火影头上插入符咒后，他们会恢复肉体，但已失去任何意志，只是任大蛇丸操控的傀儡而已。初代及二代目首先奔往攻击三代目，被三代目击开、及再以“火遁·火龙炎弹”攻击他们。
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